По летописным данным этот храм был построен «на ламех», т.е на могилах. К нему примыкает древнее кладбище. В Писцовых книгах 1585-1587 гг. Упоминается женский монастырь Рождества Богородицы. Значит, церковь к тому времени уже существовала.
Монастырь был упразднен в 1764 году, и каменная Рождественская церковь стала
приходской. Существующий каменный храм датируется XVII веком. Придел Покрова
Богородицы появился позже.

К серидине XVIII века церковь выглядела весьма живописно. Над ее главами,
покрытыми лемехом, возвышались кресты, обитые жестью. Северный фасад храма
украшала настенная звонница, обращенная в сторону крепости. Ее история очень
необычна и связана с важным историческим фактом. Возвращаясь в 1570 году из
Псково-Печерской обители, царь Иван Гозный велел отлить для девичьего
Рождественского монастыря два колокла. Они появились на звоннице
Рождественской церкви. Один из этих колоколов, помеченных 1575 годом, хранился в
церкви как драгоценная реликвия.

Церковь дошла до нас в основном в своем прежнем виде - перестраивалась она
лишь частично.

Сцена венчания Ивана Анненкова в фильме «Звезда пленительного счастья»
снималась в церкви Рождества Богородицы.